张挽时1，余丽芳2

1.中国人民解放军空军总医院 磁共振科，北京 100036；2.上海联影医疗科技有限公司，上海 201807

栏目主编：张挽时

空军总医院主任医师。文职一级、享受国务院颁发的政府特殊津贴，空军级专家，终身荣誉专家，在2015年10月举行的全军放射医学专业委员会被授予首席专家和“全军放射医学杰出贡献奖”。现任空军总医院医技教研室主任，国家级住院医师规范化培训基地主任，第四军医大学放射科教授，北美放射协会会员（RSNA member），中国医学影像技术研究会资深理事，并多次任全军继续医学教育项目评委主任委员，全军科技进步奖评审后勤组评审委员，空军后勤科技进步奖主任评委，总后卫生系列高评委付主任委员，北京市医学影像质量控制和改进中心专家委员会委员。北京医科大学研究生毕业（1979～1982），医学硕士，在国内较早从事CT和磁共振临床研究，多次在美国学习和培训。曾获军队医疗成果二等奖（第一完成人）和多项军队科技进步奖。承担全军医药卫生科技科研攻关课题，全军后勤科研“十二五”重大项目（AKJ11J004）和首都医学发展科研基金项目。主编《临床MRI鉴别诊断学》，《临床副鼻窦影像诊断学》和《耳鼻咽喉影像诊断学》三部专业著作，发表论文230余篇，担任多家医学影像学杂志编委。

[摘 要]肾动脉狭窄发病率及危害性越来越受到人们关注，为此，开发出一种无创、安全无肾损害且可靠的影像学检查手段成为一个热点。本文通过对肾动脉常见的各种影像学检查手段的优缺点进行对比，重点阐述非对比剂增强的磁共振血管成像技术（NCE-MRA）及研究进展，目的是帮助和指导临床工作中利用NCE-MRA技术评估肾动脉狭窄提供依据。

[关键词]肾动脉狭窄；磁共振成像；血管成像；对比剂

目前，外周血管性疾病（Peripheral Vascular Disease，PVD）的发病率越来越高，且具有高致死率[1]。肾动脉狭窄（Renal Artery Stenosis，RAS）就是其中常见的一种外周血管性疾病，引起RAS的原因主要有动脉粥样硬化、多发性大动脉炎、肌纤维发育不良、肾移植术后肾动脉狭窄等，其中动脉粥样硬化是最常见病因[2]。有研究表明[3]，在主动脉和下肢动脉狭窄的人群中，有大约35%～50%患者同时伴有肾动脉狭窄。RAS主要临床表现为难治性高血压和慢性肾功能不全，随着病情的发展，当双侧肾动脉均发生严重狭窄时，会出现严重的肾功能衰竭、左心功能不全甚至左心衰[4]。此外，腹主动脉瘤（Abdominal Aortic Aneurysm，AAA），患者中约22%也同时伴有肾动脉病变；糖尿病伴高血压的患者中10%左右的人群合并有肾动脉病变。

肾动脉病变的发病率和危害性远超出人们的认识，故选择一种无创、有效且可重复的检查手段进行早期诊断，确保能够早发现、早诊断、早治疗，提高患者的治愈率和生活质量。

肾动脉的影像学成像手段有多种。数字剪影血管造影技术（Digital Substraction Angiography，DSA）被视为诊断肾动脉狭窄的金标准[5]，其优点是可清晰显示肾动脉的解剖结构，明确肾动脉狭窄发生的部位、狭窄程度、累及范围及侧支循环情况[6]。而DSA的缺点在于有创且价格昂贵，大量对比剂的注入可导致严重肾损害，还可能加重肾缺血症状[5]。此外，DSA仅能显示肾动脉管腔的狭窄情况，却无法显示和评估管壁的结构，对于轻度粥样硬化斑块或动脉粥样硬化发生正性重构的患者会导致误诊甚至漏诊[2]。因此，DSA在诊断RAS方面受限，尤其是对于合并多种基础疾病或肾功能不全的患者，一般不使用DSA进行诊断。

多普勒超声技术，安全无创、操作简便，但会受到操作医生的个人经验影响，且对肾动脉远端的狭窄显影不足，对于肾动脉评估的整体敏感性和特异性偏低[7]。

计算机断层血管成像技术（Computer Tomography Angiography，CTA）和对比剂增强的磁共振血管技术（Contrast Enhancement-Magnetic Resonance Angiography，CE-MRA）均是通过注射对比剂进行肾动脉显影，二者具有无创、较高的特异性和敏感性等优点[8-10,13]。但基于对比剂碘剂的CTA和Gd-DTPA的CE-MRA检查手段，其对比剂均有造成肾功能损害或肾纤维化的风险[19]。而多数肾动脉病变的患者均伴有肾病基础病史， 故CTA和CE-MRA仍不是最理想的检查手段。

非对比增强的磁共振血管成像技术（Non-contrast Enhancement Magnetic Resonance Angiography，Non-CE MRA）由于其无需对比剂即可显示血管解剖细节，有效避免了由于各种对比剂带来的肾功能损害，且无辐射、可重复性高，免去了注射造影剂导致过敏反应的隐患，有利于有肾病基础病史，或／和合并糖尿病、高血压的患者进行肾动脉检查。因此，non-CE MRA越来越受到学者们的关注，经过大量的研究表明它将有望取代CTA和CE-MRA，尤其是对于肾动脉的显像和狭窄判断。本文重点介绍肾动脉非对比增强的MRA成像方法、原理、优点及不足，以利于临床合理应用。

随着磁共振硬件的不断进步，各种非对比剂增强的磁共振血管成像技术也在不断的优化和更新。针对肾动脉显影的Non-CE MRA技术，主要有时间飞跃（Time of Fly，TOF）法MRA、相位对比（Phase Contrast，PC）法MRA和流入增强的平衡式自由稳态进动配合翻转恢复（Inflow Balance-SSFP with IR Saturation）的MRA方法。

2.1 TOF MRA

TOF MRA最早发明于1980年，是目前临床应用最为广泛的一种MR血管成像方法，其原理是利用血液的流入增强效应，通过快速扰相T1WI序列采集，成像容积及层面内的静止组织被反复激发处于饱和状态，从而抑制静止的背景组织；成像容积之外的血液由于没有受到射频脉冲的饱和，显示出较高信号，与静止组织间形成较好对比，继而达到无需造影剂显示血管的目的。

（1）优势：无创、无需造影剂、安全。

（2）劣势：对于肾动脉TOF MRA相关的研究主要集中在1989年～1994年[14-18]，研究者发现TOF MRA基于层与层之间的流入增强效应，对于层面内的流动不敏感[16]，故对于肾动脉层面内远端的血管显影不佳。此外，会有高估血管狭窄程度或者出现对狭窄血管不显影的情况[17]。病例1～3，源自Louberre和 Revel等人的研究[18]，TOF-MRA对于肾动脉的显示，主要集中在肾动脉主干，远端无法正常显示，主要原因是层面内远端肾动脉分支质子失相位可加速导致局部信号缺失，故TOF-MRA会遗漏肾动脉远端及分支狭窄的检出（图1）。当远端肾动脉存在动脉瘤时，TOF-MRA肾动脉远端血流质子失相位加速也会出现局部信号急剧下降，导致误诊或漏诊。由于TOF MRA本身技术的局限性，限制其在临床上对于肾动脉显像的广泛应用。因此，目前TOF MRA主要被应用于流速较快的头颈血管MRA显像和下肢血管显影中，而不再用于肾动脉检查。

图1 TOF MRA和DSA图像对比

注：病例1：男，53岁，肾动脉正常。A：TOF-MRA显示肾动脉主干，远端分支显示不清，双侧肾动脉主干未见狭窄或异常；B：同一患者的DSA对照，证实双侧肾动脉主干未见狭窄或明确异常。病例2：女，62岁伴右肾动脉主干近开口端狭窄。C：TOF-MRA最大密度投影MIP图像，右肾动脉开口狭窄，远端信号缺失不显示；D：DSA图像显示右肾动脉近端狭窄50%以上。病例3：男，65岁伴右肾动脉狭窄。E：TOFMRA最大密度投影MIP图像，右肾动脉近端局部信号缺失，远端血管未见异常；F：DSA图像显示距离右肾动脉开口1.5 cm处右肾动脉主干狭窄不到50%（引自参考文献[18]）。

2.2 PC MRA

随着磁共振梯度系统的不断完善，科学家们于1989年利用双极梯度即大小相等，持续时间相同，方向相反的梯度场，记录流动所致的宏观横向磁化矢量的相位变化，抑制背景，突显血管信号，这种技术就是相位对比MRA（Phase Contrast MRA，PC MRA）。

PC MRA记录的是流动血液的相位变化，在施加双极梯度场期间，流动质子的相位变化与流速有关，流动越快，相位变化越明显，利用获得的相位差来显示血管影像即得到PC MRA的图像。同时，可通过流速编码梯度场调整观察流动质子的相位变化，检测出流动质子的流动方向、流动速度和流量等信息。PC MRA能反映最大相位变化是180°，如果流速编码设置超过180°会误判为反向血流，如果流速编码明显小于实际流速，流体的相位变化太小，与静止组织无法区别，故选择合适的流速编码十分关键。一般将其设置为靶血管最大流速的120%最佳。除了流速编码大小设置很重要，对于流速编码的方向选择也是有规律的，只有沿着流速编码方向的流动质子才会产生相位变化，如果血管垂直于编码方向，在PC MRA上无法观察。

PC MRA技术得到的图像一般有3组，以头颅PCA MRA为例，图2A代表FFE\M梯度回波的幅度图，提供所有解剖信息，包括静止的背景软组织以及流动的组织信息，如血管、脑脊液；图2B代表PCA\M相位对比血管成像的幅度图，仅提供有流动的组织信息，该图像可通过最大密度投影显示动脉、静脉MRA\MRV图像，信号越强，流动越快，反之越慢，PCA幅度图仅与流速有关，不包含血流方向信息；图2C代表PCA\P相位对比血管成像的相位图，提供流速、流向及定量信息，与流速编码方向相同的正向血流表现为高信号，且信号越强流速越快，与流速编码方向相反的反向血流表现为低信号，流速越大，信号越低，故PCA相位图主要用于观察血流方向、流速和流量的定量分析。

图2 PC MRA图像

肺动脉PCA MRA，见图3。图3A没有流动方向信息，流动的所有动脉都显示高信号，背景静止组织为低信号；图3B中背景静止组织为中等信号，正向血流——升主动脉和肺动脉为高信号，反向血流——降主动脉则显示为低信号。

图3 肺动脉PCA MRA

注：A代表升主动脉；P代表肺动脉；箭头代表降主动脉。

PC MRA对比TOF MRA的优势：① 背景组织抑制好，有利于小血管的显影；② 有利于慢血流的显示，适用于静脉的检查；③ 可进行血流定量分析。劣势：① 成像时间长；② 对于血管湍流和血管走行方向改变引起的失相位敏感。

科学家们利用PC MRA的方法研究肾动脉曾有少量报道[20-21]，病例4是Silverman等[20]学者利用PCA MRA和DSA对比研究肾动脉狭窄，结果显示PC MRA方法对于肾动脉主干的显示效果尚可，可作为一种评估高血压患者肾动脉狭窄的初步无创的筛查手段（图4）。同时也指出PC MRA的缺点，扫描时间过长，而且易受到被检者呼吸运动影响，且对于流速编码的速度选择要求高。由于PC MRA技术的局限性，对于肾动脉非对比剂PC MRA的相关研究也逐渐减少。

图4 PCA MRA和DSA对比研究肾动脉狭窄

注：病例4：男，56岁高血压患者。A：PCA相位图（流动编码方向为从右向左），故右侧肾动脉显示为低信号，左肾动脉为高信号，如箭头所示左肾动脉主干近端狭窄程度大于50%，右侧肾动脉狭窄不明显；B：DSA图像，与PCA结果相符的是左肾动脉主干近端明显狭窄；另发现右肾动脉近端轻度狭窄（引自参考文献[20]）。

2.3 流入B-SSFP MRA

流入增强的平衡式自由稳态进动配合翻转恢复的MRA（Inflow Balance-SSFP with IR Saturation MRA）技术是近十年非对比增强肾动脉MRA技术中研究最多且最受到学者们关注的一种Non-CE MRA技术。

该技术是基于Balance-SSFP平衡式自由稳态进动序列自身特性，利用其权重取决于T2/T1的比值，血液的T2值较长，T2/T1比值较大，因此，血液和软组织形成较好的对比，图像上呈现出明显的高信号，达到无需对比剂血管显像的效果。在此基础上，再配合翻转恢复脉冲（Inversion Recovery Saturation Pulse，IR Saturation），进一步抑制背景软组织和静脉。各大厂家中该序列名各不相同，但基本原理是相似的。

（1）基本原理：在感兴趣区施加一个或多个180°射频脉冲，这些饱和脉冲将背景软组织和静脉血饱和，而新鲜流入的动脉血未被饱和。选择一个适当的翻转时间，背景组织几乎完全被饱和，此时立即利用三维的b-SSFP序列采集血液信号（图5）。

图5 流入b-SSFP MRA成像原理示意图

（2）门控技术：为减轻上腹部以及胸廓、心脏的运动干扰，一般会配合呼吸门控技术和心电门控技术。

（3）压脂技术：各大厂家又会在此技术基础上，做细微的差别和衍生优化，例如，在b-SSFP序列采集之前加一个压脂脉冲，如频率选择压脂（SPIR）、水激发压脂或者Dixon水质分离压脂技术（图6），这些方法是为了背景脂肪抑制更彻底，以保证血管显影效果更好。

图6 流入b-SSFP MRA成像衍生示意图

由于该技术对肾动脉的显示较TOF MRA和PCA MRA清晰且成熟，为此近些年相关的研究很多，如肾动脉狭窄的研究、肾移植术前供体肾动脉的评估、肾移植术后肾动脉的评估等。

2.3.1 肾动脉狭窄评估

Albert 等[22]学者通过探讨包括美国、欧洲以及亚洲人群在内的多中心研究结果显示利用Time-SLIP方法对比CTA评估肾动脉狭窄，其敏感性、特异性及准确率分别是74%、93%和90%，与CTA的显示结果对比无统计学差异，类似这种技术肾动脉狭窄显像的对比研究[23-28]均显示Inflow Balance-SSFP with IR Saturation这种非对比增强的MRA技术具有显著的可靠性，并有望成为替代以往DSA、CTA或CE-MRA有创、需要对比剂的血管显影手段，尤其是对于合并有肾功能损害的患者。Wyttenbach等[29]利用SSFP MRA和CE-MRA对比评估肾动脉狭窄，其研究结果对比CE-MRA，SSFP MRA技术对于≥50%的RAS具有高敏感性和可重复性，但对于有RAS的患者，SSFP MRA在部分病人中存在评估过度现象，可能与近端肾动脉狭窄会导致远端血流质子失相位加速有关。因此，利用MR的方法来评估RAS的手段时，建议可先利用 SSFP MRA技术筛查，如结果正常则无需进一步做其他检查，如有明显肾动脉狭窄，可进一步加做检查和治疗。

2.3.2 肾移植供体术前肾动脉评估

活体肾移植已成为晚期肾衰竭患者最有效的一种治疗手段，由于肾动脉解剖变异的高发生率，其中多肾动脉发生率高达19%～40%，近端分支发生率10%左右[30-31]，合并有多肾动脉的供体会增加外科手术的并发症。更关键的是副肾动脉和肾动脉早分支的出现以及肾静脉系统的变异将会影响肾供体的选择[32-33]。因此，术前准确的评估肾动脉解剖分支、数量、有无肾动脉早分支以及肾静脉的位置尤为关键[30-31]。

早期的一些研究表明SSFP MRA的技术可替代CEMRA判断动脉粥样硬化性肾动脉狭窄[34-35]，但是对于肾移植供体研究的作用尚待探讨，主要是由于其有限的视场（Field of View，FOV）会导致副肾动脉评估失准[36]。之后的一些学者通过将非对比剂增强的SSFP MRA技术和CE-MRA比较研究，考虑到SSFP MRA的FOV限制，使用高分辨的轴位和冠状位BFFE SSFP序列得到大FOV准确的血管定位图，然后利用此图来定位，扫描SSFP-MRA，SSFP MRA与CE-MRA成像对比研究，见图7[37]。研究结果显示，对于肾动脉主干CE-MRA的效果好，对于远端的分支显示，SSFPMRA显示优于CE-MRA，且整体SSFP-MRA不论是对于肾动脉主干还是副肾动脉、肾动脉近端早分支的显示均可以保持在稳定、高质量水平（病例5～7），此结果与之前Lanzman和Braghetti等[26,38]的研究几乎是一致的。

图7 SSFP MRA与CE-MRA成像对比研究

注：病例5：同一患者的CE-MRA（A）和SSFP MRA图像（B），两种方法均可清晰的显示双侧肾动脉主干，对于远端肾动脉分支SSFP MRA显示的更清晰。病例6：同一患者的CEMRA（C）和SSFP MRA图像（D），两种方法均可清晰的显示双侧肾动脉和副肾动脉。病例7：同一患者的CE-MRA（E）和SSFP MRA图像（F），均可见右肾动脉近端早分支，SSFP MRA显示图像比CE MRA清晰（引自参考文献[37]）。

2.3.3 肾移植受体术后肾动脉评估

移植后肾动脉狭窄（Transplant Renal Artery Stenosis，TRAS）是肾移植后高发的并发症，也易引起高血压和移植肾功能不全。肾移植受体中有高达23%的患者会出现TRAS，且最好发于吻合口处[39-40]，还有部分发生在肾动脉主干处[41]。

非对比剂增强的MRA评估移植肾动脉狭窄最初是利用PCA[42]和TOF[43]的方法，PCA十分耗时，原因是由于回波时间和流速编码值需要不断的调整以适用于狭窄的血管带来的湍流的影响。TOF法MRA由于饱和效应对于外周肾动脉的显示不佳[44]，常出现在有湍流的血管中，而移植肾一般位于髂窝中，对于移植血管常会出现饱和效应产生伪影[45]。

SSFP MRA技术可得到持续良好的血管信号，由于该序列本身利用3个方法的平衡梯度去流动补偿，此外该技术对比取决于T2/T1的比值，故对比度好，信噪比高，扫描时间适中，且不会受到血流流速太大的影响。另外，对比其他非对比剂增强的MRA技术，利用SSFP-MRA评估TRAS的突出优势为由于移植肾大多位于髂窝，而此部位对于呼吸运动不敏感，无需呼吸门控来减少呼吸运动伪影，极大地缩短了扫描时间。

Lanzman等[26]利用SSFP MRA对肾移植术后肾动脉进行评估，结果发现其对≥50%以上TRAS的评估敏感性为100%，特异性为88%，与类似的研究结果[43,46-48]一致。因此可认为，对于可疑肾移植术后有TRAS且对造影剂过敏或不适用的患者，SSFP MRA是一种安全可靠有潜力的检查手段（病例8和9，图8）。

Coenegrachts等[49]的研究指出，SSFP MRA对于部分病例有过度评估的现象，提示SSFP MRA可能会过度评估狭窄程度。此外，利用施加翻转脉冲的SSFP-MRA技术的另一个缺点是翻转脉冲将背景抑制，导致静脉无法清晰显示。静脉相关的并发症，如肾静脉血栓、肾静脉狭窄也是肾移植术后会出现的并发症之一，尽管其发生率并不高[50-51]。

图8 SSFP MRA与DSA成像对比研究

注：病例8：32岁，女，活体肾移植受体术后，可疑术后TRAS，DSA显示近髂外动脉低级别狭窄（2级），动脉内压4 mm汞柱，SSFP-MRA显示的狭窄同DSA结果（A和B）。病例9：29岁，女，活体肾动脉受体，可疑髂外动脉狭，DSA显示近吻合口处，髂外动脉2级低级别狭窄，SSFP MRA显示结果与DSA一致（C～E）（引自参考文献[26]）。

目前，非对比增强的MRA成像技术对于肾动脉狭窄的评估研究已取得了很大进展，尤其是近几年研究最多的SSFP MRA技术，有望成为一种无创、准确且安全的肾动脉狭窄评估的检查手段，尤其是对伴有肾功能不全的患者具有广阔的临床应用前景。

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Development of Non-contrast Enhancement MR Angiography for Renal Artery

ZHANG Wan-shi1, YU Li-fang2 1. Department of MRI, Air Force General Hospital of PLA, Beijing 100036, China; 2. Shanghai United Imaging Healthcare Co.,ltd., Shanghai 201807, China

Abstract：Due to the fact that patients with renal artery stenosis are always associated with renal insuffi ciency, people begin to pay more and more attention to the incidence and harmfulness of renal artery stenosis. Therefore, it is necessary to find a reliable, safe, and noninvasive way to diagnose this disease accurately. In this article, we compare the advantages and disadvantages of various MR angiography of renal artery. The paper specifically focuses on the development of non-contrast enhancement MR angiography for renal artery in order to help to guide the clinical practice.

Key words：renal artery stenosis; magnetic resonance imaging; angiography; contrast agents

[中图分类号]R6

[文献标志码]A

doi：10.3969/j.issn.1674-1633.2016.01.002

[文章编号]1674-1633(2016)01-0006-07

收稿日期：2015-11-17

通讯作者：张挽时，教授，空军总医院放射科主任医师，北美放射协会（RSNA）会员。

通讯作者邮箱：[email protected]